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Sex-appeal chez les insectes : entre séduction, tricherie et parasitisme

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Articlé rédigé par ERICK CAMPAN
Centre de Recherche sur la Biodiversité et l'Environnement (CNRS-UPS-INPT), Toulouse, France. 

Chez les insectes, les relations entre mâles et femelles sont loin d’être romantiques même si l’on distingue de nombreux (et très variés) comportements de cour. L’accouplement est un acte coûteux en énergie et les femelles ont besoin de « recharger leurs batteries » pendant ou après l’acte afin de pondre les œufs. L’exemple le plus connu est celui de la femelle mante religieuse dévorant le mâle alors qu’il est en plein coït.

A travers trois exemples, nous allons voir que cet apport nutritif lors de la cour ou du rapport sexuel, peut prendre différentes formes et surtout amener les insectes à développer certains comportements spécifiques.

Quand les lucioles jouent les femmes fatales

Chez les lucioles, tout commence par une cour à distance qui se traduit par des flashes lumineux. Ce sont des photophores situés ventralement au bout de l’abdomen qui émettent la lumière. Chaque espèce possède son propre code, une sorte de morse où le nombre de flashes lumineux, leur durée et l’intervalle entre chaque flash permettent de trouver le bon partenaire. C’est ainsi que la jeune femelle Photuris versicolor, encore vierge, attire un mâle de son espèce. Une fois accouplée, la femelle va pratiquer du « mimétisme agressif » : c’est-à-dire qu’elle va modifier son signal lumineux pour attirer des lucioles mâles appartenant à d’autres espèces (Photinus sp.). La femelle est capable de mimer les réponses lumineuses de plusieurs autres espèces de lucioles. Une fois un mâle Photinus attiré, celui-ci est capturé et dévoré. Ce changement dans le signal lumineux ne se fait qu’une fois ses voies génitales remplies du sperme d’un mâle de son espèce. Une fois fécondée, elle se transforme donc en « femme fatale », expression utilisée en français par l’américain James E. Lloyd qui a étudié ce comportement en 1965.

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Vue de nuit. Appels des lucioles. Crédit : Tony Phan, via Unsplash
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La femelle Photuris mange un mâle Photinus CC BY-ND-NC 1.0, MJ Hatfield, Bugguide.net

L’histoire pourrait s’arrêter là, si d’autres chercheurs n’avaient mis en évidence un autre avantage à la consommation de ces lucioles mâles. En effet, les Photinus sp. sont protégés des prédateurs (mais pas de tous visiblement) grâce à un composé stéroïdien appelé lucibufagine1. Or, les femelles Photinus versicolor ne savent pas synthétiser ce composé. En mangeant les mâles Photinus, non seulement les femelles Photuris obtiennent plus de nutriments, mais elles vont également acquérir et stocker la lucibufagine contenue dans leurs proies. Ainsi, elles deviennent à leur tour non comestibles vis-à-vis de leurs prédateurs, les oiseaux et les araignées.

L’art de la triche chez les mouches

Les mouches de la famille des Empididés (Hilara sp., Empis sp.) sont généralement prédatrices : avec leurs longues pattes, elles capturent différents insectes, y compris d’autres mouches. Le comportement de cour chez ces mouches est très particulier. Pour séduire plus facilement les femelles, les mâles doivent leur offrir une proie. Selon certains scientifiques, en plus de l’apport nutritif qu’elle apporte, cette offrande aurait pour but de distraire la femelle pendant l’accouplement afin d’éviter le cannibalisme. Plus la proie est volumineuse, plus la femelle mettra du temps à la consommer et plus longtemps le mâle pourra rester accouplé à la femelle. Sans proie, c’est lui-même qui fait office d’offrande alimentaire.

Spectacle intéressant de l’accouplement d’Empis barbatoides. La femelle tient fermement son dîner offert par le mâle pour la distraire. CC BY 4.0 Jeff Bartlett, via iNaturalist.org
Accouplement de mouches Empis. Le ballon de soie a clairement une proie à l’intérieur, peut-être une sorte d’hémiptère.CC BY 4.0, Ken-ichi Ueda, iNaturalist.org

Chez certaines espèces, le mâle va envelopper la proie d’un fil de soie, pour en faire une sorte de gros ballon qu’il va transporter avec ses pattes2. Pour atteindre et consommer la proie, la femelle doit donc défaire l’emballage de ce cadeau nuptial, ce qui laisse plus de temps au mâle pour copuler. Plus malins, les mâles d’autres espèces trichent et construisent leur ballon de soie autour d’un fragment immangeable qui n’est plus du tout utilisable en tant que proie par la femelle. D’ailleurs, celle-ci ne semble plus prêter beaucoup d’attention au contenu du ballon une fois celui-ci ouvert. Pour finir, certains mâles ne mettent rien dans leur ballon de soie. Chez ces espèces, élaborer le ballon de soie serait un simple comportement ritualisé qui indiquerait à la femelle que le mâle est apte à la reproduction.

Il est amusant de noter que ce type de tricherie, offrir un paquet vide, est aussi utilisé par certaines araignées mâles (chez Pisaurus mirabilis, par exemple).

L’accouplement parasite chez les punaises Zeus

A ccouplement Microvelia reticulata CC BY 4.0, Gilles San Martin, iNaturalist.org

Ici, pas question pour le mâle d’offrir une proie à la femelle. Bien au contraire. Les punaises Zeus3 (Phoreticovelia rotunda et P. disparata, découvertes et décrites en 2000) sont semi- aquatiques : on les rencontre marchant à la surface des eaux calmes ou en bordure des ruisseaux. Ces punaises australiennes ne sont actives que la nuit ; en journée, elles se reposent sur des morceaux de bois partiellement immergés. Chez ces espèces, certains individus ont des ailes, d’autres non. Ceci n’est en lien ni avec l’espèce, ni avec le sexe. Par contre, le comportement sexuel d’un individu dépend fortement de son morphe (avec ou sans ailes) : les individus choisissent un partenaire de même morphologie. Ainsi, au sein de chaque espèce, les individus ailés s’accouplent entre eux : le mâle rencontre une femelle, lui saute dessus, s’accouple et repart aussitôt. Par contre, chez les individus aptères (sans ailes), lorsqu’un mâle rencontre une femelle, il lui monte dessus et reste accroché parfois jusqu’à sa propre mort4. Il est donc très rare de trouver une femelle aptère sans un mâle sur le dos, même si celle-ci n’est pas encore mature sexuellement. Pourquoi le mâle reste-t-il sur la femelle et pourquoi la femelle n’essaie-t-elle pas de se débarrasser du mâle ?

Les données collectées par les chercheurs ont montré que le sex-ratio pour le morphe aptère était biaisé en faveur des mâles, autrement dit, il y a beaucoup plus de mâles que de femelles5 dans les populations étudiées. Si un mâle aptère veut s’accoupler, alors il lui faut trouver une femelle le plus tôt possible, même si elle est immature, et la garder jusqu’à ce qu’elle devienne apte à la reproduction. Du côté de la femelle, il peut être très coûteux d’essayer de se débarrasser de ces mâles : à peine un mâle est-il rejeté, qu’un autre passe à l’attaque. De plus, ces mâles aptères sont équipés de peignes sur les pattes antérieures qui leur permettent de bien se cramponner au dos des femelles. Heureusement, les mâles aptères sont bien plus petits que les femelles. Autre fait troublant, les mâles de ces punaises aquatiques sont cleptoparasites : ils volent la nourriture récupérée par la femelle qu’ils chevauchent. Nous sommes loin des modèles précédents où le mâle offrait une proie à la femelle ou se laissait dévorer.

Accouplement Microvelia reticulata CC BY 4.0, Gilles San Martin, iNaturalist.org

Chez ces punaises, l’évolution a fait que les femelles aptères, dès leur quatrième stade, soit bien avant leur maturité sexuelle, développent des glandes dorsales qui produisent des sécrétions dont va se nourrir le mâle. Ces glandes n’existent pas chez les femelles ailées, qui pourtant sont de la même espèce. Il semble donc plus simple, c’est-à-dire moins coûteux en énergie pour une femelle aptère, de nourrir un mâle plus petit qu’elle et résidant à perpétuité sur son dos, que d’essayer de s’en débarrasser et/ou de le voir lui voler ses proies. Ces différences comportementales dans l’appariement entre morphes pourraient potentiellement conduire à la création de nouvelles espèces (par spéciation sympatrique) mais, selon les scientifiques, cela est peu probable.


Quelques références bibliographiques

  • ZORN L.P., CARLSON A.D. (1978) Effect of mating on response of female Photuris firefly. Anim. Behav. 26, 843–847.
  • EISNER T, GOETZ MA, HILL DE, SMEDLEY SR, MEINWALD J. (1997) Firefly « femmes fatales » acquire defensive steroids (lucibufagins) from their firefly prey. Proc Natl Acad Sci U S A. 94(18), 9723-9728.
  • ARNQVIST G, JONES T. M., ELGAR MARK A. (2007) The extraordinary mating system of Zeus bugs (Heteroptera : Veliidae : Phoreticovelia sp.). Australian Journal of Zoology. 55, 131-137.
  • KESSEL E.L. (1955) The mating activities of balloon flies. Systematic Zoology. 4(3), 97-104.
  • PRESTON-MAFHAM K.G. (1999) Courtship and mating in Empis (Xanthempis) trigramma Meig., E. tesselata F., and E. (Polyblepharis) opaca F. (Diptera: Empidididae) and the possible implications of “cheating” behavior. J. Zool. 247 (1999), pp. 239-246.
  • MURRAY R.L., GWYNNE D.T., BUSSIÈRE L.F. (2022) Mating and Sexual Selection in Empidine Dance Flies (Empididae). Insects. 13(9): 839.

Notes

  1. Le nom de lucibufagine provient du fait que la molécule est très proche de celle trouvée dans le venin de certains crapauds (Bufo sp.).
  2. C’est de ce comportement que vient leur nom anglais de « balloon flies ». Les mâles, tous porteurs d’un ballon de soie, se regroupent et volent en essaim. C’est la femelle qui entre dans l’essaim et choisit le mâle.
  3. Ce nom vernaculaire provient de la légende selon laquelle Zeus aurait mangé Métis, sa première épouse ; alors que le nom scientifique Phoreticovelia vient du grec phoretos qui veut dire porté, transporté.
  4. Certaines femelles aptères ont été trouvées portant des mâles morts.
  5. Ce qui n’est pas le cas chez les individus ailés où le nombre de mâles et de femelles est équilibré.

Image d’en tête : Deux mouches du brou (Rhagoletis completa) en train de copuler. Crédit : Erick Campan.